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Estudo mostra erosão do genoma de formiga ligada a  perda de caracteri­sticas funcionais, comportamentais e sociais em 3 espanãcies inquilinas
As formigas são conhecidas no mundo dos insetos por sua estrutura social e comportamentos complexos. As opera¡rias e coletoras apoiam a rainha, cumprindo fielmente seus papanãis sociais para a saúde geral da cola´nia.
Por Arizona State University - 18/05/2021


Um novo estudo, liderado pelo professor Christian Rabeling da ASU SOLS, forneceu informações detalhadas sobre a evolução molecular do parasitismo social em formigas. Crédito: Martin Bollazzi

As formigas são conhecidas no mundo dos insetos por sua estrutura social e comportamentos complexos. As opera¡rias e coletoras apoiam a rainha, cumprindo fielmente seus papanãis sociais para a saúde geral da cola´nia. Este "superorganismo" complexo - como os cientistas o apelidaram - tornou-se um modelo primordial para explorar as raa­zes genanãticas e comportamentais dos organismos sociais.

Surpreendentemente, também existem casos raros de formigas que não brincam bem com as outras e se esquecem de seus deveres sociais para se tornarem parasitas de carga gratuita entre seus parentes de vida livre.

Agora, em um novo estudo publicado na Nature Communications , uma colaboração internacional de pesquisadores da Europa (as Universidades de Ma¼nster e Copenhagen), da Amanãrica do Sul (Universidade da República em Montevidanãu, Uruguai) e dos Estados Unidos (liderada pela Arizona State University ), se uniram para descobrir e coletar esses raros parasitas sociais de formigas. Juntos, eles obtiveram e analisaram as sequaªncias completas do genoma do DNA de três espanãcies raras de formigas cortadeiras "parasitas sociais" (chamadas de Acromyrmex inquilines) para entender melhor as diferenças entre elas e suas respectivas espanãcies hospedeiras.

a‰ a primeira vez que várias espanãcies de formigas socialmente parasitas podem ter seus genomas sequenciados.

"Nossas descobertas aumentam nossa compreensão das consequaªncias gena´micas da transição para uma história de vida nova e altamente especializada e fornecem percepções detalhadas sobre a evolução molecular do parasitismo social em formigas", disse Christian Rabeling, professor associado da Escola de Ciências da Vida da ASU e um autor correspondente do estudo.

De social a parasita social

a‰ importante entender a transição incomum do parasita social porque os genomas das formigas evolua­ram por mais de 100 milhões de anos. Uma única grande transição ocorreu para introduzir o novonívelde "superorganismo" da estrutura organizacional social com segregação de casta das opera¡rias da rainha e altrua­smo incondicional. Este superorganismo teve tanto sucesso que produziu uma biodiversidade de 17 subfama­lias, 338 gêneros e mais de 13.900 espanãcies vivas.

"Portanto, não énenhuma surpresa quemudanças paralelas para um comportamento socialmente parasita altamente especializado e estilo de vida abandonando esta condição ancestral fundamental, geralmente baseada na exogamia e populações efetivas maiores, deixem pegadas gena´micas significativas", disse Rabeling. "Os resultados de nossas análises de apenas três dessas espanãcies confirmam que as formigas parasitas sociais oferecem sistemas de estudo importantes para identificar marcas da vida em cola´nia social cooperativa.
 
E, ao fazer isso, suas análises confirmaram que, ao longo de um período de tempo de cerca de um milha£o e meio de anos, essas espanãcies de formigas encontraram maneiras independentes e separadas de evoluir e se tornarem parasitas sociais. As assinaturas de erosão genanãtica em todo o genoma e de caracterí­stica especa­fica foram consideradas mais extremas em formigas parasitas sociais.

Pense em como tudo comea§aria. Um grupo de formigas rainhas quer apenas viver em uma cola´nia sem fazer o trabalho. E não trabalhar mais no ninho. Em seguida, as formigas-rainhas se concentram apenas em produzir novas rainhas e machos, e esse pequeno tamanho da população de parasitas sociais comea§aria a endogamia frequente para sobreviver. Isso reduz imediatamente sua diversidade gena´mica ao longo do tempo. Então, em um piscar de olhos no tempo evolutivo, devido a  seleção natural e um aumento na prevalaªncia da deriva genanãtica, aumentaria as taxas pelas quais as caracteri­sticas ancestrais foram perdidas enquanto também diminua­a as taxas pelas quais novas caracteri­sticas mais adaptativas poderiam surgir.

a‰ quase como um fena´meno do tipo "adormece e perde" ocorrido dentro do DNA da formiga parasita para desencadear a erosão do genoma.

Para provar esse efeito dentro do genoma da formiga, a equipe de pesquisa investigou a estrutura gena´mica geral e os genes individuais que podem ser afetados por esse decaimento gena´mico. Primeiro, eles encontraram evidaªncias generalizadas de rearranjos e inversaµes gena´micas que são marcas de instabilidade e decadaªncia. Então, dentro das redes de genes, eles identificaram 233 genes que mostraram evidaªncias de seleção relaxada em pelo menos um dos ramos do parasita social e assinaturas de seleção intensificada em 102 genes. "Nossa análise mostrou que a evolução da familia de genes em três dos quatro na³dulos parasitas sociais éde fato amplamente caracterizada por perdas de genes", disse Rabeling.

As perdas e reduções do genoma mais afetadas foram no olfato e, em menor grau, no paladar das formigas parasitas sociais.

Falha no teste de detecção

Nãoapenas alguns dos genes responsa¡veis ​​pelo cheiro das formigas se perderam com o tempo, mas, como resultado, as formigas também mostraram um tamanho reduzido nos lobos olfativos em seus cérebros quando as varreduras microCT foram realizadas.

"Isso não ésurpresa, porque as formigas se comunicam predominantemente por meio de sinais químicos e já foram descritas como fa¡bricas de produtos qua­micos", explica Rabeling. "Portanto, a perda de genes olfativos estãocorrelacionada com uma transição extrema de extensasmudanças morfola³gicas e comportamentais."

Isso inclui a redução ou perda completa do sistema de castas opera¡rias, aparelhos bucais, antenas e tegumentos simplificados, perda de certas gla¢ndulas hormonais e um sistema nervoso de complexidade reduzida provavelmente associado a um repertório comportamental drasticamente reduzido.

A partir de sua análise comparativa, eles também poderiam colocar essasmudanças em uma perspectiva mais ampla do tempo evolutivo. Eles também foram capazes de datar as origens do parasitismo social dentro da a¡rvore geneala³gica das formigas cortadeiras.

Duas origens independentes de parasitismo social ocorreram no gaªnero de formigas Acromyrmex. Dentro deste gaªnero, A. heyeri, uma formiga social, éa espanãcie hospedeira das espanãcies parasitas A. charruanus e P. argentina.

Primeiro, uma linhagem sul-americana de formigas sociais (A. heyeri) se separou do último ancestral comum (considerado socialmente parasita) de A. charruanus e P. argentina antes dos dois parasitas sociais divergirem. Em segundo lugar, um evento de especiação da Amanãrica Central ocorreu quando A. insinuator divergiu de seu hospedeiro A. echinatior.

Ambas as origens do parasitismo social são evolutivamente recentes, estimadas em cerca de 2,5 milhões de anos atrás para a divergaªncia entre A. heyeri e o último ancestral comum de A. charruanus e P. argentina, e cerca de 1 milha£o de anos atrás para a divergaªncia entre A. insinuator e A. echinatior.

"Inferimos que a seleção natural relaxada acelerou a erosão geral do genoma em parasitas sociais e aliviou as restrições evolutivas, o que facilitou a rápida evolução adaptativa de caracteri­sticas especa­ficas associadas a um estilo de vida socialmente parasita", disse Rabeling.

Alegria da descoberta

Por que demorou tanto para fazer a análise do genoma? Acontece que a parte mais fa¡cil do estudo pode ter sido a análise comparativa do genoma. Encontrar as formigas em primeiro lugar provou ser o maior obsta¡culo. Por quaª?

Populações de formigas parasitas sociais são quase invariavelmente pequenas e distribua­das de maneira irregular. Qua£o irregular?

Bem, a última vez que uma das espanãcies, P. argentina, foi vista em estado selvagem foi em 1924, uma anãpoca bem antes da descoberta do DNA como a unidade química heredita¡ria da vida.

As varreduras de micro CT mostram o tamanho do lobo olfata³rio relativo (OL) dos
hospedeiros e inquilinos. O filograma éuma reconstrução do estado ancestral dos volumes
OL em relação aos volumes cerebrais totais entre os parasitas sociais (A. insinuator, A.
charruanus e P. argentina) e seus hospedeiros (A. echinatior e A. heyeri). Os gra¡ficos de
barras mostram as relações entre o volume OL e o volume total do cérebro em parasitas
inquilinos (em laranja) em relação aos seus hospedeiros (em azul). Os ca­rculos inseridos nas
pontas das barras são proporcionais aos volumes cerebrais totais medidos, enquanto os
ca­rculos contidos menores representam os volumes medidos dos OLs direito e esquerdo. Em
média, as espanãcies panamenhas tem cérebros maiores do que as espanãcies uruguaias (teste t
de 2 amostras, teste pt = 0,005, df = 2,97, t =? 7,74, n = 5). Os volumes OL relativos
tornaram-se reduzidos (teste pt = 0,059, df = 2, t =? 2,65, n = 5) como os parasitas sociais
inquilinos desenvolveram seus diferentes graus de especialização ao longo do gradiente de
adaptações inquilinas conhecido como sa­ndrome inquilina27. Abaixo, são mostradas
reconstruções 3D dasuperfÍcie dos cérebros (com os OLs destacados em amarelo) e das
ca¡psulas da cabea§a de A. heyeri, A. charruanus e P. argentina (de cima para baixo).
Crédito: Arizona State University

Rabeling se lembra de viagens anteriores a  Amanãrica do Sul que foram em va£o porque não conseguiram encontrar P. argentina. Então, cerca de uma década atrás, um telefonema do colega Martin Bollazzi e coautor do estudo mudou sua vida.

"Martin Bollazzi disse que sua esposa Leta­cia acaba de redescobrir a P. argentina !!!"

Rabeling entrou em um avia£o o mais rápido que pa´de. Quando viu P. argentina de perto, foi um momento de descoberta que nunca vai esquecer.

"A redescoberta de P. argentina por Leta­cia foi a descoberta de uma vida. O que eu amo especialmente éconectar o trabalho de campo de formigas e as observações da história natural com as novas tecnologias, como o sequenciamento do genoma completo, e ter a oportunidade de fazer isso foi uma grande alegria . "

Agora, eles poderiam tornar seus sonhos de pesquisa uma realidade coletando P. argentina e colocar suas hipa³teses baseadas em trabalho de campo a  prova fazendo o primeiro sequenciamento completo do genoma moderno de formigas parasitas sociais.

Pra³ximos passos

Seus resultados não são apenas importantes para a compreensão das formigas, mas oferecem insights sobre o papel desses sistemas de estudo gena´mico de 'perda de função' em outros parasitas e para a identificação de marcos da vida de cola´nia social cooperativa nos na­veis fenota­pico e gena´mico.

"Parasitas sociais passaram a explorar os esforços de coleta, o comportamento de enfermagem e a infraestrutura da cola´nia de seus hospedeiros", disse Rabeling.

Rabeling também aponta para outras espanãcies, como os peixes cegos mexicanos que vivem em cavernas ou outros parasitas, como as taªnias, como exemplos de organismos que perderam caracteri­sticas importantes com o tempo. Em cada caso, eles desenvolveram e exploraram novos nichos ecola³gicos. para a sobrevivaªncia de sua espanãcie.

Com essas três primeiras espanãcies de formigas parasitas sociais , eles aprenderam muito. Em seguida, eles planejam estudos gena´micos futuros dessas formigas parasitas sociais para gerar novas percepções interessantes, particularmente com tecnologias de sequenciamento de leitura longa, permitindo análises ainda mais detalhadas.

Mas Rabeling e seus colegas agora estãoenvolvidos em outra corrida contra o tempo - já que a cada ano, mais e mais habitats naturais de formigas são perdidos devido ao desmatamento e ao desenvolvimento. Agora, nosso entendimento da evolução das formigas depende da cooperação das pessoas para salvar a biodiversidade - enquanto ainda podemos.

"Esperamos que tais estudos futuros possam expandir nosso conhecimento sobre as assinaturas da evolução do comportamento social em formigas , para o qual poucos outros sistemas modelo podem oferecer tamanhos de amostra emnívelde espanãcie de várias dezenas."

 

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