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Estudo mostra erosão do genoma de formiga ligada à perda de características funcionais, comportamentais e sociais em 3 espécies inquilinas
As formigas são conhecidas no mundo dos insetos por sua estrutura social e comportamentos complexos. As operárias e coletoras apoiam a rainha, cumprindo fielmente seus papéis sociais para a saúde geral da colônia.
Por Arizona State University - 18/05/2021


Um novo estudo, liderado pelo professor Christian Rabeling da ASU SOLS, forneceu informações detalhadas sobre a evolução molecular do parasitismo social em formigas. Crédito: Martin Bollazzi

As formigas são conhecidas no mundo dos insetos por sua estrutura social e comportamentos complexos. As operárias e coletoras apoiam a rainha, cumprindo fielmente seus papéis sociais para a saúde geral da colônia. Este "superorganismo" complexo - como os cientistas o apelidaram - tornou-se um modelo primordial para explorar as raízes genéticas e comportamentais dos organismos sociais.

Surpreendentemente, também existem casos raros de formigas que não brincam bem com as outras e se esquecem de seus deveres sociais para se tornarem parasitas de carga gratuita entre seus parentes de vida livre.

Agora, em um novo estudo publicado na Nature Communications , uma colaboração internacional de pesquisadores da Europa (as Universidades de Münster e Copenhagen), da América do Sul (Universidade da República em Montevidéu, Uruguai) e dos Estados Unidos (liderada pela Arizona State University ), se uniram para descobrir e coletar esses raros parasitas sociais de formigas. Juntos, eles obtiveram e analisaram as sequências completas do genoma do DNA de três espécies raras de formigas cortadeiras "parasitas sociais" (chamadas de Acromyrmex inquilines) para entender melhor as diferenças entre elas e suas respectivas espécies hospedeiras.

É a primeira vez que várias espécies de formigas socialmente parasitas podem ter seus genomas sequenciados.

"Nossas descobertas aumentam nossa compreensão das consequências genômicas da transição para uma história de vida nova e altamente especializada e fornecem percepções detalhadas sobre a evolução molecular do parasitismo social em formigas", disse Christian Rabeling, professor associado da Escola de Ciências da Vida da ASU e um autor correspondente do estudo.

De social a parasita social

É importante entender a transição incomum do parasita social porque os genomas das formigas evoluíram por mais de 100 milhões de anos. Uma única grande transição ocorreu para introduzir o novo nível de "superorganismo" da estrutura organizacional social com segregação de casta das operárias da rainha e altruísmo incondicional. Este superorganismo teve tanto sucesso que produziu uma biodiversidade de 17 subfamílias, 338 gêneros e mais de 13.900 espécies vivas.

"Portanto, não é nenhuma surpresa que mudanças paralelas para um comportamento socialmente parasita altamente especializado e estilo de vida abandonando esta condição ancestral fundamental, geralmente baseada na exogamia e populações efetivas maiores, deixem pegadas genômicas significativas", disse Rabeling. "Os resultados de nossas análises de apenas três dessas espécies confirmam que as formigas parasitas sociais oferecem sistemas de estudo importantes para identificar marcas da vida em colônia social cooperativa.
 
E, ao fazer isso, suas análises confirmaram que, ao longo de um período de tempo de cerca de um milhão e meio de anos, essas espécies de formigas encontraram maneiras independentes e separadas de evoluir e se tornarem parasitas sociais. As assinaturas de erosão genética em todo o genoma e de característica específica foram consideradas mais extremas em formigas parasitas sociais.

Pense em como tudo começaria. Um grupo de formigas rainhas quer apenas viver em uma colônia sem fazer o trabalho. E não trabalhar mais no ninho. Em seguida, as formigas-rainhas se concentram apenas em produzir novas rainhas e machos, e esse pequeno tamanho da população de parasitas sociais começaria a endogamia frequente para sobreviver. Isso reduz imediatamente sua diversidade genômica ao longo do tempo. Então, em um piscar de olhos no tempo evolutivo, devido à seleção natural e um aumento na prevalência da deriva genética, aumentaria as taxas pelas quais as características ancestrais foram perdidas enquanto também diminuía as taxas pelas quais novas características mais adaptativas poderiam surgir.

É quase como um fenômeno do tipo "adormece e perde" ocorrido dentro do DNA da formiga parasita para desencadear a erosão do genoma.

Para provar esse efeito dentro do genoma da formiga, a equipe de pesquisa investigou a estrutura genômica geral e os genes individuais que podem ser afetados por esse decaimento genômico. Primeiro, eles encontraram evidências generalizadas de rearranjos e inversões genômicas que são marcas de instabilidade e decadência. Então, dentro das redes de genes, eles identificaram 233 genes que mostraram evidências de seleção relaxada em pelo menos um dos ramos do parasita social e assinaturas de seleção intensificada em 102 genes. "Nossa análise mostrou que a evolução da família de genes em três dos quatro nódulos parasitas sociais é de fato amplamente caracterizada por perdas de genes", disse Rabeling.

As perdas e reduções do genoma mais afetadas foram no olfato e, em menor grau, no paladar das formigas parasitas sociais.

Falha no teste de detecção

Não apenas alguns dos genes responsáveis ​​pelo cheiro das formigas se perderam com o tempo, mas, como resultado, as formigas também mostraram um tamanho reduzido nos lobos olfativos em seus cérebros quando as varreduras microCT foram realizadas.

"Isso não é surpresa, porque as formigas se comunicam predominantemente por meio de sinais químicos e já foram descritas como fábricas de produtos químicos", explica Rabeling. "Portanto, a perda de genes olfativos está correlacionada com uma transição extrema de extensas mudanças morfológicas e comportamentais."

Isso inclui a redução ou perda completa do sistema de castas operárias, aparelhos bucais, antenas e tegumentos simplificados, perda de certas glândulas hormonais e um sistema nervoso de complexidade reduzida provavelmente associado a um repertório comportamental drasticamente reduzido.

A partir de sua análise comparativa, eles também poderiam colocar essas mudanças em uma perspectiva mais ampla do tempo evolutivo. Eles também foram capazes de datar as origens do parasitismo social dentro da árvore genealógica das formigas cortadeiras.

Duas origens independentes de parasitismo social ocorreram no gênero de formigas Acromyrmex. Dentro deste gênero, A. heyeri, uma formiga social, é a espécie hospedeira das espécies parasitas A. charruanus e P. argentina.

Primeiro, uma linhagem sul-americana de formigas sociais (A. heyeri) se separou do último ancestral comum (considerado socialmente parasita) de A. charruanus e P. argentina antes dos dois parasitas sociais divergirem. Em segundo lugar, um evento de especiação da América Central ocorreu quando A. insinuator divergiu de seu hospedeiro A. echinatior.

Ambas as origens do parasitismo social são evolutivamente recentes, estimadas em cerca de 2,5 milhões de anos atrás para a divergência entre A. heyeri e o último ancestral comum de A. charruanus e P. argentina, e cerca de 1 milhão de anos atrás para a divergência entre A. insinuator e A. echinatior.

"Inferimos que a seleção natural relaxada acelerou a erosão geral do genoma em parasitas sociais e aliviou as restrições evolutivas, o que facilitou a rápida evolução adaptativa de características específicas associadas a um estilo de vida socialmente parasita", disse Rabeling.

Alegria da descoberta

Por que demorou tanto para fazer a análise do genoma? Acontece que a parte mais fácil do estudo pode ter sido a análise comparativa do genoma. Encontrar as formigas em primeiro lugar provou ser o maior obstáculo. Por quê?

Populações de formigas parasitas sociais são quase invariavelmente pequenas e distribuídas de maneira irregular. Quão irregular?

Bem, a última vez que uma das espécies, P. argentina, foi vista em estado selvagem foi em 1924, uma época bem antes da descoberta do DNA como a unidade química hereditária da vida.

As varreduras de micro CT mostram o tamanho do lobo olfatório relativo (OL) dos
hospedeiros e inquilinos. O filograma é uma reconstrução do estado ancestral dos volumes
OL em relação aos volumes cerebrais totais entre os parasitas sociais (A. insinuator, A.
charruanus e P. argentina) e seus hospedeiros (A. echinatior e A. heyeri). Os gráficos de
barras mostram as relações entre o volume OL e o volume total do cérebro em parasitas
inquilinos (em laranja) em relação aos seus hospedeiros (em azul). Os círculos inseridos nas
pontas das barras são proporcionais aos volumes cerebrais totais medidos, enquanto os
círculos contidos menores representam os volumes medidos dos OLs direito e esquerdo. Em
média, as espécies panamenhas têm cérebros maiores do que as espécies uruguaias (teste t
de 2 amostras, teste pt = 0,005, df = 2,97, t =? 7,74, n = 5). Os volumes OL relativos
tornaram-se reduzidos (teste pt = 0,059, df = 2, t =? 2,65, n = 5) como os parasitas sociais
inquilinos desenvolveram seus diferentes graus de especialização ao longo do gradiente de
adaptações inquilinas conhecido como síndrome inquilina27. Abaixo, são mostradas
reconstruções 3D da superfície dos cérebros (com os OLs destacados em amarelo) e das
cápsulas da cabeça de A. heyeri, A. charruanus e P. argentina (de cima para baixo).
Crédito: Arizona State University

Rabeling se lembra de viagens anteriores à América do Sul que foram em vão porque não conseguiram encontrar P. argentina. Então, cerca de uma década atrás, um telefonema do colega Martin Bollazzi e coautor do estudo mudou sua vida.

"Martin Bollazzi disse que sua esposa Letícia acaba de redescobrir a P. argentina !!!"

Rabeling entrou em um avião o mais rápido que pôde. Quando viu P. argentina de perto, foi um momento de descoberta que nunca vai esquecer.

"A redescoberta de P. argentina por Letícia foi a descoberta de uma vida. O que eu amo especialmente é conectar o trabalho de campo de formigas e as observações da história natural com as novas tecnologias, como o sequenciamento do genoma completo, e ter a oportunidade de fazer isso foi uma grande alegria . "

Agora, eles poderiam tornar seus sonhos de pesquisa uma realidade coletando P. argentina e colocar suas hipóteses baseadas em trabalho de campo à prova fazendo o primeiro sequenciamento completo do genoma moderno de formigas parasitas sociais.

Próximos passos

Seus resultados não são apenas importantes para a compreensão das formigas, mas oferecem insights sobre o papel desses sistemas de estudo genômico de 'perda de função' em outros parasitas e para a identificação de marcos da vida de colônia social cooperativa nos níveis fenotípico e genômico.

"Parasitas sociais passaram a explorar os esforços de coleta, o comportamento de enfermagem e a infraestrutura da colônia de seus hospedeiros", disse Rabeling.

Rabeling também aponta para outras espécies, como os peixes cegos mexicanos que vivem em cavernas ou outros parasitas, como as tênias, como exemplos de organismos que perderam características importantes com o tempo. Em cada caso, eles desenvolveram e exploraram novos nichos ecológicos. para a sobrevivência de sua espécie.

Com essas três primeiras espécies de formigas parasitas sociais , eles aprenderam muito. Em seguida, eles planejam estudos genômicos futuros dessas formigas parasitas sociais para gerar novas percepções interessantes, particularmente com tecnologias de sequenciamento de leitura longa, permitindo análises ainda mais detalhadas.

Mas Rabeling e seus colegas agora estão envolvidos em outra corrida contra o tempo - já que a cada ano, mais e mais habitats naturais de formigas são perdidos devido ao desmatamento e ao desenvolvimento. Agora, nosso entendimento da evolução das formigas depende da cooperação das pessoas para salvar a biodiversidade - enquanto ainda podemos.

"Esperamos que tais estudos futuros possam expandir nosso conhecimento sobre as assinaturas da evolução do comportamento social em formigas , para o qual poucos outros sistemas modelo podem oferecer tamanhos de amostra em nível de espécie de várias dezenas."

 

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